polinisation d'Ophrys Ciliata

REPRODUCTION SEXUÉE
POLLINISATION
Intervenant chez la quasi-totalité des plantes à graines, la pollinisation est le transport du pollen (depuis l’anthère) jusqu’au stigmate d’une fleur. S’il est efficace (compatibilité du pollen avec le stigmate), ce mécanisme conduit à la fécondation
puis à la production de la graine.
Il existe trois types de pollinisation :
- l’autopollinisation, lorsque le pollen passe directement de l’anthère au stigmate de la même fleur. Si elle est efficace, la plante est dite autofertile ou autogame, alors que la plante est autostérile ou allogame si elle n’aboutit pas à la formation de graines ;
- la géitonogamie (ou gitonogamie), lorsque le pollen d’une fleur est transporté sur le stigmate d’une fleur du même individu. Elle n’intervient que pour une plante autofertile ;
- la pollinisation croisée, lorsque le pollen d’une fleur est transporté sur le stigmate d’une fleur appartenant à un individu différent. Ce mode de pollinisation est la règle générale pour les plantes allogames, mais il peut aussi concerner des espèces autogames.
Ces trois types de pollinisation varient selon la présence locale des insectes pollinisateurs. Les conditions météorologiques agissent également sur le comportement de l’insecte (qui nécessite une température minimale et un vent faible), sur la conservation du pollen transporté et sur la fécondation (qui exige une température minimale). La morphologie florale peut aussi entrer en jeu.
Au niveau génétique, la pollinisation croisée aboutit à des recombinaisons génétiques, et maintient la variabilité au sein des espèces. A l’inverse, l’autogamie assure une forte conservation des caractères génétiques de l’espèce, mais révèle cependant
les effets des mutations qui peuvent porter sur la morphologie ou la biologie de la plante. L’autogamie peut induire une perte de vigueur due à la consanguinité. Les populations autogames peuvent être très homogènes, tout comme celle des populations apomictiques (voir p. 71) dont les graines, produites par reproduction asexuée, sont génétiquement identiques aux plantes mères.
• L’autopollinisation
Dans l’état actuel des connaissances, trois types d’autopollinisation peuvent être distingués : Par courbure des caudicules des pollinies jusqu’à déposer directement le pollen sur les stigmates, cas d’Ophrys apifera. Les rétinacles des pollinies restent
en place. Cette autopollinisation semble la règle pour cette espèce.
Gros plan sur l’autopollinisation chez Ophrys apifera : les caudicules se courbent et les pollinies entrent en contact avec les stigmates.
Surbaix (Isère), 23 mai 1994.
Pseudocopulation réalisée par un mâle d’Argogorytes mystaceus, le pollinisateur exclusif d’Ophrys insectifera. Surbaix (Isère). 25 mai 1992. 49 50
Par la chute verticale du pollen ou des pollinies sur le stigmate de la même fleur. Il y a progressivement désagrégation puis chute du pollen due à l’absence de viscidium chez certains épipactis (E. muelleri et E. leptochila) et certaines céphalanthères.
Lorsqu’il n’est pas réuni en masse compacte, le pollen peut également se déposer directement sur le stigmate malgré la présence d’un clinandre et d’un viscidium (cas d’Epipactis rhodanensis, E. phyllanthes, E. leptochila...). Chez le Liparis de Loesel (Liparis loeselii), il y a détachement spontané des pollinies qui sont guidées vers le stigmate par la morphologie florale ; ce déplacement des pollinies peut également s’effectuer à la faveur des gouttes de pluie ou de rosée, souvent présentes dans les milieux où vit cette espèce.
Chez les espèces cléistogames, la pollinisation s’effectue avant l’ouverture de la fleur, qui peut même ne pas se produire et qui ne nécessite pas l’intervention des insectes. C’est le cas d’Epipactis confusa, pour les fleurs souterraines de Limodorum abortivum et d’Epipogium aphyllum.
Un cas célèbre d’autopollinisation est celui de la vanille cultivée (Vanilla planifolia) où l’homme intervient en pollinisant manuellement les fleurs de façon à obtenir une fructification maximale. Le pollinisateur naturel de cette orchidée mexicaine est une abeille du genre Mélipone, absente des territoires de l’Ancien Monde où la Vanille est cultivée.
• Relations insectes-orchidées La plante est dite entomogame quand la pollinisation est assurée par un insecte, ce qui est le cas général chez les orchidées européennes. Il est difficile de suivre les mouvements des insectes qui visitent la fleur ; cependant les patientes observations actuelles permettent de distinguer trois types d’intervention de ces insectes :
- Les pollinisateurs confirmés sont les insectes observés en train de réaliser une séquence complète de pollinisation, qui comporte : le prélèvement des pollinies par l’insecte, leur transport, et le dépôt, par le même insecte, des pollinies dans la cavité stigmatique d’une fleur de la même espèce. Pour les espèces où l’observation du comportement de pollinisation est un événement rare Comportement de pseudocopulation réalisé par un mâle d’Andrena combinata (Hyménoptère rapidé) sur le labelle de l’Ophrys aymoninii.
Nant (Aveyron), 20 mai 2004. Deux pollinies collées sur la partie céphalique (une sur un oeil et l’autre sur une mandibule) d’un Hyménoptère vespidé. Lapanouse de Cernon (Aveyron), 23 mai 1993.(comme dans
le cas des Ophrys), il est possible de tester scientifiquement la s p é c i f i c i t é envers une espèce d’orchidée d’une
espèce d’insecte par ses réactions à des composés synthétiques, notamment par électroantennographie (technique de mesure de la réponse électrique d’une antenne quand elle est stimulée par chacun de ces composés).
Ces tests peuvent permettre de s’assurer qu’un insecte est le (ou un des) pollinisateur(s) confirmé(s) lorsque il y répond au cours d’essais répétés.
Une liste de pollinisateurs confirmés (selon la définition précédente) est présentée en annexe. Basée sur des observations relatives à des orchidées françaises, cette liste présente également les autres pollinisateurs observés en Europe sur ces mêmes espèces d’orchidées.
- Les pollinisateurs potentiels correspondent aux insectes observés en train de prélever les pollinies, ou de les transporter, ou de les déposer sur le stigmate d’une autre fleur de la même espèce sans que la séquence complète de pollinisation ait été
observée (il manque une ou deux des trois étapes de cette séquence).
La catégorie des pollinisateurs potentiels répond donc au principe de précaution, car le prélèvement des pollinies peut avoir été un évènement accidentel.
Cependant, il est probable que certains d’entre eux passeront dans la catégorie des pollinisateurs confirmés dès lors que la séquence complète sera observée. Cette catégorie permet également d’inclure les données bibliographiques incomplètes ou
non explicites relatives à certains insectes, les observations ponctuelles et les informations issues des photos. En effet, une photo d’un insecte portant des pollinies permet de considérer cet insecte comme un pollinisateur potentiel de l’espèce d’orchidée d’où sont issues ces pollinies (si cette identification est possible). Mais cette photo ne suffit pas pour affirmer que cet insecte est le pollinisateur confirmé de cette orchidée. La conclusion nécessite l’identification sûre de l’orchidée et de celle de l’insecte, ainsi que le suivi (répété si possible) de la séquence de pollinisation réalisée par cet insecte.
- Les visiteurs correspondent aux insectes (ou autres petits Invertébrés) observés sur les fleurs d’orchidées mais ne transportant pas de pollen. Leur liste regroupe toutes les espèces ne jouant aucun rôle direct dans la pollinisation. Ils utilisent la fleur ou l’inflorescence comme un perchoir, un abri (visiteurs des Serapias, Orchis ou Dactylorhiza pendant la nuit ou lors de mauvaises conditions météorologiques) ou comme un lieu de ponte (cas du
lépidoptère Dasychira pudibunda, la Pudibonde).
Un accouplement de Cantharis rustica (Coléoptère cantharidé) sur les bourgeons d’Ophrys aranifera : ils seront considérés comme des visiteurs.
Saint-Cyr-sur-Rhône (Rhône). 27 avril 1995.
Une fourmi charpentière Camponotus sp. (Hyménoptère formicidé) vient de prélever occasionnellement une paire de pollinies
d’Ophrys insectifera : elle sera considérée comme un pollinisateur potentiel. Beaufort-sur-Gervanne (Drôme), 20 mai 1996.
Biologie 51 52
Ces visiteurs peuvent avoir un rôle indirect négatif sur la pollinisation, et ceci de trois façons : a. la prédation d’insectes (parfois les pollinisateurs) réalisée par des araignées salticides, des araignées crabes (souvent mimétiques) ou à toiles, ou des fourmis, et plus rarement des mantes religieuses ou des punaises ; b. La consommation du nectar, détournant ainsi la source alimentaire attirant les pollinisateurs ; c. La consommation des fleurs par des chenilles, escargots ou limaces.
• Spécificité de la pollinisation
Certaines espèces d’insectes ne pollinisent qu’une seule espèce d’Ophrys ; il s’agit donc d’un pollinisateur
exclusif. C’est le cas de l’hyménoptère sphécoïdé Argogorytes mystaceus envers Ophrys insectifera ou de l’hyménoptère scolioïdé Dasyscolia ciliata pour Ophrys ciliata. Mais ces orchidées peuvent être visitées par d’autres espèces d’insectes comme le montre l’existence d’hybrides concernant ces orchidées.D’autres espèces d’insectes sont des pollinisateurs non exclusifs, car ils pollinisent plusieurs Un regroupement de mâles d’Eucera longicornis (Hyménoptère apidé) sur l’inflorescence de Serapias vomeracea. Le Clapier (Aveyron), 30 juin 2000.
Transport de pollinies par une abeille Apis mellifera, un pollinisateur typiquement non exclusif, observée ici sur Dactylorhiza ochroleuca.
Margencel (Haute-Savoie), 19 mai 1995. 53 espèces d’orchidées. C’est le cas d’Andrena nigroaena qui intervient dans la pollinisation d’Ophrys arachnitiformis, O. lupercalis, O. lutea, O. aranifera et peut-être d’autres encore.
Réciproquement, une espèce d’orchidée peut être pollinisée par plusieurs espèces d’insectes, soit qu’elle en attire plusieurs (cas des orchidées offrant de la nourriture) ou quand son aire de répartition recouvre celles (parfois plus petites) de plusieurs de ses pollinisateurs. Ainsi, le pollinisateur confirmé d’Ophrys aranifera correspond à Andrena barbilabris en Vendée et en Côtes d’Armor, à A. thoracica dans le Finistère, à A. thoracica et à A. cineraria en Loire-Atlantique, et à A. nigroaenea en Alpes-Maritimes ou en Suisse.
La capture d’insectes portant des pollinies collées peut permettre d’identifier leur origine spécifique, grâce à une technique récente qui peut s’avérer très utile. Elle s’appuie sur l’analyse des ITS (Internal Transcribed Spacer, ITS1 et ITS2 étant des
fragments courts d’ADN non codants séparant les gènes de l’ADN ribosomique) des pollinies. Ainsi, il est possible de déterminer de quelle espèce d’orchidée proviennent les pollinies prélevées par un insecte en comparant l’ADN de ces pollinies à celui propre aux différentes espèces présentes localement (compte tenu du déplacement aisé des pollinisateurs
sur plusieurs kilomètres).
• Les modes d’attraction des insectes par les orchidées
Avant d’assurer le transport du pollen, les insectes pollinisateurs doivent être attirés par l’orchidée. Pour ce faire, les orchidées européennes attirent les insectes selon trois stratégies : le piège à odeur, la production de source alimentaire et le mimétisme. En France, le piège à odeur est utilisé par le Sabot de Vénus (Cypripedium calceolus), notre Un andrène (Andrena haemorrhoa) qui vient de prélever involontairement les pollinies du Sabot de Vénus (Cypripedium calceolus) en sortant du piège à odeur que représentent les fleurs de cette espèce.
Col des Deux (Isère), 7 juin 1996. Biologie 54 seule espèce indigène dont le labelle est en forme de poche. Certaines abeilles des genres Andrena, Halictus et Lasioglossum, attirées par le parfum de la fleur, tombent dans cette poche, puis en ressortent dans sa partie supérieure par son orifice, passage obligé entre le staminode et les étamines.
Au contact de celles-ci, l’insecte se charge de pollen visqueux, qu’il ira peut-être déposer dans une autre fleur de Sabot de Vénus, dont le stigmate se trouve également sur le trajet du visiteur.
La fleur est une source alimentaire pour les insectes, par son nectar sucré et/ou son pollen riche en protéines. Selon l’espèce d’orchidée, le nectar est localisé : au fond de l’éperon nectarifère (Anacamptis, Platanthera, quelques Orchis...), sur
une partie creuse du labelle, l’hypochile (certains Epipactis) ou, sur la surface du labelle, dans un sillon nectarifère (Listera ovata). Parfois associé à un mimétisme visuel, ce mode d’attraction par le nectar est marqué par une adaptation morphologique entre la longueur des pièces buccales de l’insecte et la distance d’accès au nectar. Ainsi les papillons à trompe longue et fine visitent plutôt des orchidées à éperon tubuliforme (Platanthera), les coléoptères
et les abeilles à pièces buccales de longueur moyenne plutôt des orchidées à éperon massif et peu profond (certains Orchis) tandis que les guêpes ou les fourmis, à pièces buccales courtes, se nourrissent sur les hypochiles des Epipactis.
Participent également à la pollinisation les insectes consommateurs de pollen tels que des coléoptères longicornes (Cérambycidés) et lamellicornes (Cétoniidés). Les orchidées en cause ont leur odeur propre, généralement différente de celle des phéromones sexuelles des insectes. Ceux-ci peuvent ainsi associer cette odeur à une source de nourriture ; les orchidées ayant ce mode d’attraction sont généralement très pollinisées.
Le mimétisme concerne des espèces qui ne produisent pas de nectar. Il peut s’agir de « leurre visuel », comme dans le cas d’orchidées imitant des fleurs produisant du nectar. Les orchidées du genre Ophrys présentent un mimétisme très particulier.
Leur labelle imite plus ou moins la forme, la pilosité et les couleurs de femelles d’insectes, attire leurs partenaires mâles et en fait des pollinisateurs. Ces fleurs complètent leur rôle de « leurre sexuel » puisqu’elles imitent aussi les phéromones sexuelles des Un syrphe (Diptère syrphidé) transportant une pollinie et prélevant du nectar sur le labelle d’Epipactis palustris. Marais d’Optevoz. (Isère), 24 juin 2001. Un bourdon Bombus proteus (Hyménoptère apidé) transportant
des pollinies et prélevant le nectar visqueux au fond du labelle inversé d’Epipogium aphyllum. Forêt de Boscodon (Hautes-Alpes), 29 juillet 1999. 55 femelles de pollinisateurs. De plus, deux sophistications à ce langage chimique ont récemment été
découvertes. Dans le cas d’Ophrys arachnitiformis pollinisée par l’hyménoptère Colletes cunicularius, les signaux chimiques impliqués dans la rencontre des partenaires sexuels ou de celle avec l’Ophrys diffèrent sensiblement d’une population à l’autre. Ces « dialectes » locaux des phéromones sexuelles imposent une inévitable course adaptative chez l’Ophrys, dont seuls les individus qui émettent un parfum correspondant aux préférences locales du pollinisateur bénéficieront d’une
visite florale. Dans le cas d’Ophrys aranifera pollinisée par l’abeille Andrena nigroaena, une fleur pollinisée
depuis deux jours diminue sa production des composés olfactifs, sauf celle d’un composé (farnésyl hexanoate) qui augmente et qui correspond au composé émis par la femelle du pollinisateur après fécondation par le mâle. A l’instar de la femelle insecte, la fleur d’Ophrys est capable d’informer le pollinisateur qu’elle n’est plus réceptive et ainsi d’orienter la visite de ce dernier vers les autres fleurs de la plante.
Un capricorne (Coléoptère cerambycidé) transportant plusieurs pollinies de Dactylorhiza sudetica. Col des Saisies (Savoie), 1er août 2000. Un Colletes cunicularius (Hyménoptère apidé) s’envolant avec plusieurs pollinies d’Ophrys occidentalis. Saint-Cyr-sur-Rhône (Rhône), 5 avril 2004. Biologie 56 Pour ces trois modes d’attraction, le bouquet d’odeurs produit par les orchidées est un repère important pour les insectes. Les techniques scientifiques actuelles permettent de déterminer quels sont les composés chimiques odorants capables d’induire l’attraction des pollinisateurs. Ainsi, le bouquet d’odeurs produit par Ophrys arachnitiformis est constitué d’au moins 60 composés (identifiés par chromatographie des produits olfactifs du labelle extraits par un solvant). Parmi ces 60 composés, seulement 22 sont détectés par l’insecte pollinisateur confirmé, ici
Colletes cunicularius. Ces conclusions résultent de l’électroantennographie, c’est-à-dire la mesure de la réponse électrique d’une antenne suite à sa stimulation par chacun de ces composés olfactifs. Parmi ces 22 composés actifs, seulement trois d’entre eux ont le même effet d’attraction sur l’insecte que l’odeur complète produite par l’orchidée (test comportemental réalisé avec des mélanges contrôlés de composés olfactifs de synthèse).
• Mécanismes de la pollinisation Quand il existe des pollinies (cas le plus fréquent pour nos orchidées indigènes), elles se fixent sur l’insecte grâce au rétinacle collant. Le prélèvement des pollinies par les insectes ne correspond pas à un comportement actif de leur part, mais plutôt à un dispositif développé par la plante pour coller son pollen sur l’insecte présent sur le labelle. L’insecte est donc « utilisé » par la plante pour le transport de son pollen, dont les multiples grains sont transportés en masse, sans dispersion. Généralement, la pollinie se colle sur le haut de la tête de l’insecte, mais, selon la morphologie florale et le comportement du pollinisateur, elle peut aussi se fixer sur les pièces buccales, les yeux, les pattes, ou l’abdomen (cas de certains Ophrys) ou même sous la tête de l’insecte (cas de Hammarbya paludosa). Quant au
dépôt de pollen sur le stigmate, il dépend de la position sur la fleur de l’insecte porteur du pollen. A noter que les pollinies vont se courber après un certain temps (variable selon les espèces) et favoriser ainsi la pollinisation. Dans certains cas, les insectes se chargent de pollinies prélevées sur les différentes fleurs visitées à tel point que leur vol peut devenir difficile, voire impossible.
Les mécanismes précédents résultent de processus de co-évolution, phénomène fréquent dans de nombreuses autres relations plus ou moins spécifiques entre les plantes et leurs pollinisateurs.
Dans le cas des Ophrys qui imitent (taille, forme, couleurs et odeurs) des femelles du pollinisateur confirmé, les mâles vont tenter de s’accoupler avec le labelle, ce qui a été défini comme le comportement de pseudo-copulation. Celle-ci est dite céphalique quand la tête de l’insecte, proche des pollinies, peut les recueillir (cas d’Ophrys aranifera), ou abdominale pour la position inverse, les pollinies se fixant alors sur l’extrémité de l’abdomen (cas d’ O. lupercalis). Une nouvelle tentative de
pseudocopulation sur une fleur de la même espèce permettra en principe, dans chaque cas, le dépôt du pollen (regroupé en pollinies) sur le stigmate réceptif.
En conditions naturelles, il est possible d’estimer l’importance de la pollinisation locale. En effet, le comptage des cas où les pollinies sont absentes des fleurs permet de déterminer le taux de prélèvement des pollinies. Le comptage du nombre de fruits contenant des graines, par rapport au nombre de fleurs, permet de calculer le taux de fécondation.
La différence entre ces deux taux correspond aux transports inefficaces de pollinies, bien souvent dus au comportement de l’insecte pollinisateur. La localisation des fruits sur l’inflorescence permet dans les cas d’une inflorescence pauciflore de déterminer le niveau de synchronisation entre la visite de l’insecte pollinisateur et la période de floraison de l’orchidée. Les fruits sont au centre de l’inflorescence, ou en occupent la totalité, dans le cas d’une bonne synchronisation.
Les pollinies d’Hammarbya paludosa sont collées sous la partie céphalique du pollinisateur
Neurratellia mondorrae. (Diptère mycétophilidé).
Mont d’Arrée (Finistère), 30 juillet 2000. 57 FÉCONDATION La germination du pollen a lieu peu après la pollinisation,
lorsqu’il est réhydraté par le stigmate. La fécondation n’intervient pourtant, chez la plupart des espèces, qu’une à deux semaines, parfois plus, après le dépôt du pollen : 8-10 jours pour Listera ovata et Anacamptis pyramidalis, 15 jours pour
Anacamptis morio, 21 jours pour Platanthera bifolia, 1 mois pour Cypripedium calceolus, 1,5 mois pour Cephalanthera damasonium, et 3 mois pour Ophrys fuciflora et Epipactis atrorubens.
Chez la majorité des espèces, ce délai entre la pollinisation et la fécondation est nécessaire à la formation du sac embryonnaire. Ainsi, chez Platanthera bifolia, la méiose, stimulée par le pollen en germination, ne commence dans l’ovule que deux Une pseudocopulation abdominale (pollinies collées sur l’abdomen de l’insecte) réalisée par un Andrena ovatula sur un labelle d’Ophrys sulcata. Le Clapier (Aveyron), 20 mai 2000.
Une pseudocopulation céphalique (pollinies collées sur la tête de l’insecte) réalisée par un Andrena squalida sur un labelle d’Ophrys splendida. Les Mayons (Var), 8 mai 1998.
jours après la pollinisation, et le sac embryonnaire n’est achevé que trois semaines plus tard.
Cependant, chez Epipactis atrorubens et E. helleborine, la méiose dans l’ovule est engagée dès l’anthèse.
Comme chez la plupart des Angiospermes, le sac embryonnaire provient d’une seule des quatre cellules issues de la méiose (les trois autres dégénèrent) et comporte 8 cellules. Les observations différentes, souvent anciennes, mériteraient de nouvelles études. Dès la formation du sac embryonnaire, les deux gamètes mâles apportés par le tube pollinique participent
à la double fécondation caractéristique des Angiospermes. L’un féconde l’oosphère, l’autre, les noyaux centraux. La cellule résultant de la fécondation des noyaux centraux et constituant habituellement l’albumen ne se divise généralement pas : il en résulte que la graine ne dispose d’aucune réserve (manque compensé lors de la germination par l’association avec un champignon : voir p. 34).
Le zygote issu de la fécondation de l’oosphère se divise et donne l’embryon, ayant une taille et un nombre de cellules variables selon les espèces, mais le plus souvent petit et indifférencié ; la graine atteint sa maturité un à trois mois après la
pollinisation selon les espèces.
De nombreuses pollinies d’Anacamptis coriophora sont collées sur la tête d’Halictus quadricinctus.
Le Clapier (Aveyron), 28 mai 2001. Les pollinies caractéristiques de Cephalanthera rubra sont collées sur la partie dorsale du thorax de cette abeille solitaire. Le Périer (Isère), 12 juillet 1987.
En cherchant le nectar au fond du labelle de Limodorum abortivum, Anthophora plumipes (Hyménoptère apidé) se charge de pollen sur la partie dorsale du thorax.
Bois du Rouquan (Var), 23 avril 1993. Tentative d’accouplement (pièces génitales visibles) d’un mâle de Colletes cunicularius sur l’extrémité du labelle d’Ophrys occidentalis.
Saint-Cyr-sur-Rhône (Rhône). 30 avril 1995. 58 Plusieurs mâles d’Eucera longicornis dans les fleurs de l’hybride Orchis purpurea x O. militaris. Lapanouse (Aveyron), 20 juin 1993. Les pollinies d’Anacamptis pyramidalis collées à plusieurs endroits sur la trompe empêche la mélitée orangée (Melitaea didyma, Lépidoptère) de la replier.
Une cératine (Ceratina cucurbitana) (Hyménoptère) transportant plusieurs paires de pollinies de Serapias lingua.
Le Clapier (Aveyron), 20 juin 2003. 59